Среди насекомых самые сложные формы поведения наблюдаются у общественных насекомых. Организация сообществ у них основана на взаимосвязи и кооперации между её членами, живущими одной колонией и занимающей гнездо того или иного типа. Истинно общественные насекомые, так называемые эусоциальные насекомые, относятся к двум отрядам. Это — все термиты (Isoptera) и специализированные представители Hymenoptera. все муравьи и некоторые из наиболее высокоорганизованных ос и пчёл.
Эусоциальное поведение характеризуется тремя основными чертами.
- в колонии данного вида особи объединяются для заботы о потомстве,
- обязанности в колонии распределены между специальными группами особей,
- жизненные циклы особей по крайней мере двух поколений перекрываются, так что молодое поколение часть своей жизни проводит вместе с родительским поколением.
Для дообщественных (пресоциальных) уровней организации насекомых характерны только одна или две из указанных трёх черт.
Колонии эусоциальных насекомых характеризуются также высоким уровнем репродукции. Численность особей в колонии колеблется от менее 100 до многих миллионов у разных видов и групп насекомых (рис. 6.25, 6.26). В колонии одного из видов африканских муравьёв может быть до 22 млн. рабочих особей. У некоторых наиболее высокоорганизованных муравьёв, например Myrmica rubra, в колонии имеется одна матка («царица»), которая живёт несколько лет, откладывая яйца и обеспечивая потомством всю колонию, а её снабжают кормом все нерепродуктивные стерильные самки. Нерепродуктивные особи выполняют в колонии множество функций.
Обычно они представлены различными морфологическими типами, или кастами. Самые мелкие особи — рабочие, более крупные — солдаты или крупные рабочие. Рабочие занимаются сбором корма, устройством гнезда, ухаживанием за потомством. Солдаты защищают гнездо и места хранения жидкой пищи. Нерепродуктивные особи живут относительно недолго, и матка должна откладывать яйца почти непрерывно, чтобы обеспечить достаточную численность колонии к моменту её созревания. Помимо этих социальных групп есть ещё одна группа, состоящая из самцов. Они не выполняют никаких работ, лишь несут некоторые общественные функции (например, уход за другими особями) и находятся в ожидании брачного полёта, чтобы оплодотворить девственных самок. Девственные самки развиваются из потомства самки-производительницы. После брачного полёта каждая молодая самка основывает свою собственную новую колонию, строя гнездо и ухаживая за потомством. Когда колония становится зрелой, нерепродуктивные особи берут на себя заботу о потомстве и другие функции.
Эволюционными предшественниками эусоциального уровня организации насекомых были две линии развития общественных отношений — парасоциальная и субсоциальная (рис. 6.27). При одиночном (необщественном) образе жизни отсутствует забота о потомстве, нет специальных размножающихся каст и взаимного перекрывания последовательных поколений. При парасоциальной организации, характерной для пчёл семейства Halictidae, взрослые особи, принадлежащие к одному поколению, в той или иной степени помогают друг другу. Самый низкий уровень организации этого типа называется коммунальным. В сообществах, относящихся к этому уровню, взрослые особи объединяются для постройки гнезда, но потомство воспитывают отдельно.
На коммунальном уровне развития находятся несколько видов пчёл из семейства Halictidae. Примерно 50 самок одного вида населяют гнездо, находящееся под землёй. Каждая пчела роет свои боковые туннели или ячейки, в каждую из которых откладывает одно яйцо, помещает запас корма и затем запечатывает. На следующем уровне парасоциальной линии — квази-социальном — забота о потомстве носит общественный характер, но каждая самка откладывает яйца в какое-то определённое время. На следующем, полусоциальном, уровне появляется каста рабочих, состоящая из неразмножающихся особей колонии. Следующий уровень организации — уже эусоциальный, который достигается, когда продолжительность жизни одного поколения полусоциальной колонии становится столь большой, что два или более последовательных поколений живут одновременно и совместно участвуют в жизни колонии.
Эволюционная последовательность субсоциальных состояний, ведущая к формированию эусоциального уровня организации насекомых, представлена муравьями, термитами, общественными осами и несколькими группами общественных пчёл. Поскольку все ныне живущие муравьи и термиты находятся на эусоциальном уровне общественной организации, последовательное развитие субсоциальных отношений изучалось на осах и некоторых пчёлах. В этой линии развития наблюдается усиление связей между родителями и потомками. При одиночном образе жизни и на примитивном субсоциальном уровне самка некоторое время ухаживает за отложенной ею кладкой, но не дожидается вылупления молоди. На промежуточной первой субсоциальной стадии самка остаётся с молодыми особями до их созревания. На промежуточной второй субсоциальной стадии взрослые молодые особи помогают родителям в воспитании нового потомства. Кооперация наблюдается между матерью и детьми, но не между дочерними особями. Следующий этап — появление специальных групп особей, рабочих, являющихся постоянными помощниками в воспитании нового поколения, это — эусоциальный уровень.
Специализация в колониях эусоциальных насекомых идёт по двум путям. Первый состоит в увеличении числа и степени специализаций в кастах рабочих. Источником усиления дифференциации рабочих каст являются постоянные морфологические изменения, разные у разных особей, в результате которых создаются различные морфологические типы. Например, у хорошо откормленных рабочих муравьёв развивается большая голова и мандибулы, что позволяет им перейти в касту солдат. Вместе с тем в результате ряда морфологических изменений у одной особи она может в течение жизни принадлежать более чем к одной касте. У муравьёв Myrmica scabrinodis рабочие в первый сезон своей активности после имагинальной линьки участвуют в ухаживании за молодью, в следующий сезон они становятся строителями, ещё позднее — фуражирами. Такая смена функций наиболее хорошо развита у медоносных пчёл.
Второй путь специализации у эусоциальных насекомых — это развитие коммуникации между особями в колонии, так что активность множества населяющих её особей становится координированной. Коммуникация, как было отмечено ранее в этой главе, наиболее развита у общественных насекомых. У эусоциальных насекомых широко развита химическая коммуникация, включающая выделение и восприятие химических веществ. В меньшей степени, но также достаточно хорошо развита акустическая коммуникация, к которой принадлежат стрекотание, постукивание и другие сигналы. Обмен жидкими феромонами, подавляющими дифференциацию каст, — одно из множества удивительных явлений, наблюдающихся в колониях насекомых.
Многообразию сигналов, составляющих коммуникационную систему насекомых, соответствуют различные поведенческие реакции: тревога, привлечение и образование скоплений, поиски новых источников пищи или мест для гнезда, ухаживание, трофаллаксис (обмен между особями оральными или анальными жидкими выделениями), передача другим особям частичек пищи, групповое взаимодействие, которое либо усиливает, либо ослабляет индивидуальную активность, идентификация и узнавание партнёров по гнезду и членов своей касты, детерминация каст, выражающаяся либо в торможении, либо в стимуляции их дифференциации.
6.25. Колония примитивного австралийского муравья-бульдога (Myrmecia gulosa), строящего своё гнездо в земле
А. Матка (царица). Б. Самец. В. Рабочий, предлагающий корм личинке. Г Коконы с куколками.
6.26. Гнездо термита Amitermes hastatus
A. Верхняя ячейка с размножающимися нимфами. Б. Средняя ячейка с царицей — основательницей гнезда, самцом рядом с ней и многочисленными рабочими особями. B. Нижняя ячейка с солдатами и нимфами, из которых развиваются солдаты.
6.27. Две линии развития эусоциальной организации у общественных насекомых — парасоциальной и субсоциальной
Иммунитет насекомых — общие сведения
Защита насекомых от возбудителей инфекций обеспечивается как наличием прочного хитинового покрова, служащего преградой на пути возбудителя инфекции, так и наличием гуморального и клеточного иммунитета. Последние исследования свидетельствуют о наличии у насекомых не только врожденного иммунитета, но и приобретённого иммунитета и иммунологической памяти.
Клеточный иммунитет насекомых
Клеточный иммунитет насекомых обеспечивает защиту насекомого от возбудителей инфекций с помощью фагоцитоза, инкапсулирования и синтеза меланина и его производных токсичных для бактериальных клеток. Все эти процессы происходят благодаря работе трёх видов клеток: плазматоцитов, ламеллоцитов и синтезирующих фенолоксидазу клеток (crystal cells). У взрослого насекомого присутствуют только плазматоциты личиночного происхождения, поскольку насекомое теряет лимфатические железы во время метаморфоза и у взрослого насекомого иммунокомпетентные клетки уже не вырабатываются. У личинки насекомого представлены все типы иммунокомпетентных клеток, однако большую часть этой популяции представляют плазматоциты. Клетки, синтезирующие фенолоксидазы, составляют только 5 % всей популяции гемоцитов. Ламмелоциты появляются в гемолимфе личинки насекомого только при заражении крупным паразитом, с которым не могут справиться плазматоциты. Фагоцитоз осуществляется при распознавании плазматоцитом чужого или измененного своего. Например на поверхности клеток в состоянии апоптоза находятся фосфатидилсерин-содержащие фосфолипиды. Плазматоциты распознают их с помощью специфических рецепторов и осуществляют фагоцитоз. Если же чужеродный агент, попавший в тело насекомого слишком велик, то в популяции гемоцитов появляются ламеллоциты — клетки участвующие в процессе инкапсулирования. Так осы-паразиты откладывают в гемоцель личинок дрозофилы яйца, которые подвергаются атаке ламеллоцитов. Ламеллоциты прикрепляются к поверхности яйца а также образуют контакты между собой формируя многослойную капсулу окружающую яйцо паразита и изолирующую его от внутренней среды хозяина. В свою очередь клетки, синтезирующие фенолоксидазу способны таким образом катализировать окисление фенолов до хинонов, которые, полимеризуясь образуют меланин токсичный для микроорганизмов. Таким образом как и у млекопитающих одним из ключевых процессов клеточного иммунитета у насекомых является осуществляемый плазматоцитами фагоцитоз. С другой стороны в отличие от млекопитающих насекомые способны заключать потенциальную угрозу в капсулу, которая впоследствии никуда не удаляется а так и остается в теле насекомого.
Гуморальный иммунитет насекомых
При взаимодействии иммунокомпетентных клеток насекомого с молекулярными паттернами на поверхности микроба происходит активация соответствующих рецепторов и запускаются сигнальные каскады, приводящие к активации транскрипции ряда антимикробных генов и к синтезу белков, функционирующих как антимикробные агенты. У насекомых наиболее хорошо изучены два пути передачи сигнала. Это Toll-путь запускающийся при взаимодействии рецепторов с грибами и грам-положительными бактериями (точнее с их пептидогликаном) и Imd-путь запускающийся при взаимодействии рецепторов с пептидогликаном грам-отрицательных бактерий. В результате запуска обоих путей происходит активация ряда внутриклеточных киназ и передача полученного о возбудителе сигнала в ядро. Активация фактора ядерной транскрипции IkB в случае передачи сигнала по Toll-сигнальному каскаду приводит к перемещению IkB в ядро и к транскрипции антимикробных генов.
Продукты транскрипции антимикробных генов у насекомых
В ответ на инфекцию у дрозофил жировым телом и гемоцитами синтезируются короткие антимикробные пептиды. Некоторые из них действуют на грам-отрицательные бактерии, как диптерицин, другие — на грам-положительные как дефензин и на грибные — как дрозомицин — инфекции. У насекомых уже охарактеризовано 8 классов антимикробных пептидов, вероятно их гораздо больше. Кроме того антимикробные пептиды — только одна часть ответа насекомого на вторжение патогена. У дрозофил было идентифицировано 543 гена транскрипция которых усиливалась в ответ на заражение. Продуктами экспрессии этих генов были известные антимикробные пептиды, около 25 неизвестных пептидов, белки участвующие в распознавании молекулярных паттернов на поверхности патогена и в фагоцитозе а также белки участвующие в продукции активных форм кислорода.
Белок DSCAM и приобретенный иммунный ответ у насекомых
Для безошибочного распознавания любой попавшей в организм инфекции, в том числе и той с которой никогда раньше не приходилось встречаться, нужно иметь много различных белков, избирательно связывающихся с чужеродными веществами. Позвоночные решают проблему распознавания чужого с которым ещё не приходилось сталкиваться с помощью продукции сотен тысяч вариантов антител. До недавнего времени считалось, что у насекомых нет аналога антител и что у насекомых возможен только врожденный иммунный ответ. Однако недавние исследования показали, что, возможно, продукты гена DSCAM могут участвовать в образовании приобретенного иммунного ответа у насекомых. Ген DSCAM принадлежит к надсемейству иммуноглобулинов и у насекомых отвечает за регуляцию роста аксонов. DSCAM содержит 21 экзон, причем 4, 6, 10 экзоны представлены 14, 30, 38 экземплярами соответственно. В результате альтернативного сплайсинга может быть синтезировано 15 960 разных рецепторных белков. Опыты, проводившиеся на малярийных комарах показали, что искусственное блокирование гена DSCAM приводит к снижению способности комара сопротивляться инфекциям, в его гемолимфе начинают размножаться бактерии. Кроме того сплайс-варианты DSCAM обладают повышенным сродством к поверхности того возбудителя, в ответ на вторжение которого они были синтезированы. Таким образом разнообразие DSCAM позволяет предположить что они играют у насекомых ту же роль что и антитела у позвоночных животных.
Чем больше количество особей в колонии общественных пчёл и муравьёв, тем слабее у них иммунитет.
Биологи из Университета штата Северная Каролина (США) выяснили, что у общественных насекомых, обитающих в многочисленных колониях, более слабый иммунный ответ на чужеродные раздражители, нежели у их примитивно-общественных (живущих небольшими группами) сородичей. Учёные полагают, что социальные насекомые, вероятно, имеют какие-то пока не вполне ясные альтернативные механизмы, сдерживающие распространение болезней, даже несмотря на сниженный иммунитет. Работа опубликована в журнале Biology Letters.
Всего изучались реакции 11 видов насекомых, как социальных — медоносных пч§л (Apis mellifera), термитов (Zootermopsis nevadensis), муравьёв-древоточцев (Camponotus castaneus), так и несоциальных — живущих поодиночке пчёл, ос и тараканов.
Чтобы проверить активность их иммунитета, авторы работы постарались вызвать у подопытных иммунный ответ. Для этого они с помощью зонда вводили в организм анестезированных членистоногих покрытые липополисахаридами микронити из нейлона длиной в три миллиметра. В природе липополисахариды являются основным компонентом клеточной стенки грамотрицательных бактерий, поэтому иммунитет большинства организмов принимает такие образования за возбудителей инфекции и начинает атаковать их. После четырёхчасового инкубационного периода зонд с нейлоновой нитью выводили обратно и фотографировали его цвет.
Дело в том, что иммунная система насекомых активно использует для борьбы с инфекциями инкапсуляцию: окружает инородное тело «стенкой» из гемоцитов (отдалённых аналогов кровяных телец и лимфоцитов человека). Чем больше гемоцитов было на нити, тем больше на ней было меланина и тем темнее была её окраска после эксперимента.
Выяснилось, что между общественными и живущими уединённо насекомыми нет разительных отличий в иммунных реакциях. Зато внутри группы общественных насекомых иммунный ответ был тем слабее, чем в больших колониях они проживали. Так, подавленный иммунитет наблюдался у медоносных пчёл с их большими ульями, а у земляных пчёл (Halictus ligatus), чьи колонии имеют намного меньше обитателей, иммунный ответ был существенно сильнее.
В настоящий момент в научном сообществе ведётся дискуссия относительно того, как именно общественные насекомые справляются с угрозой эпидемий. Обычно живые существа избегают крупных скоплений себе подобных, поскольку в таких местах выше вероятность заразиться инфекционным заболеванием. Сходные процессы легко проиллюстрировать примером людей, ещё в неолите не знавших крупных эпидемий, а к железному веку часто терявших от них основную часть населения той или иной местности.
До сих пор выдвигались две точки зрения на то, как именно пчёлы, муравьи и им подобные насекомые избегают больших демографических потерь от инфекций. Согласно первой, они просто обладают чрезвычайно сильным иммунитетом, резко выделяющимся на фоне нормального для насекомых. Вторая гипотеза утверждала, что их иммунитет нормален, однако общественные насекомые выработали механизмы, снижающие риск получения или передачи инфекции, например, усиленную гигиену. Следует отметить, что та же медоносная пчела регулярно чистит себя, а в случае наличия у неё посторонних запахов может быть не допущена в улей своими сородичами.